kpcczКомплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеванийComplex Issues of Cardiovascular Diseases2306-12782587-9537Federal State Budgetary Institution “Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases”10.17802/2306-1278-2022-11-4S-153-162kpccz-1278Research ArticleОНЛАЙН. ОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ. Патологическая физиологияONLINE. ORIGINAL STUDIES. Pathological physiologyОценка гемодинамической значимости парапротезной фистулы после транскатетерной имплантации аортального клапанаEvaluation of hemodynamic significance for paraprosthetic fistula after transcatheter aortic valve implantationhttps://orcid.org/0000-0001-7477-3979ОвчаренкоЕ. А.OvcharenkoE. A.

Овчаренко Евгений Андреевич - кандидат медицинских наук, заведующий лабораторией новых биоматериалов отдела экспериментальной медицины.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Evgeny A. Ovcharenko - PhD, Head of the Laboratory for Novel Biomaterials, Department of Experimental Medicine, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0003-2404-2873ОнищенкоП. С.OnishchenkoP. S.

Онищенко Павел Сергеевич - младший научный сотрудник лаборатории новых биоматериалов отдела экспериментальной медицины.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Pavel S. Onishchenko - Junior Researcher at the Laboratory for Novel Biomaterials, Department of Experimental Medicine, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

onisps@kemcardio.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3211-1250КлышниковК. Ю.KlyshnikovK. Yu.

Клышников Кирилл Юрьевич - кандидат медицинских наук, научный сотрудник лаборатории новых биоматериалов отдела экспериментальной медицины.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Kirill Y. Klyshnikov - PhD, Researcher at the Laboratory for Novel Biomaterials, Department of Experimental Medicine, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0001-7660-4730ГанюковВ. И.GanyukovV. I.

Ганюков Владимир Иванович - доктор медицинских наук, заведующий отделом хирургии сердца и сосудов.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Vladimir I. Ganyukov - PhD, Head of the Department of Cardiovascular Surgery, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0002-4194-6623ШиловА. А.ShilovA. A.

Шилов Александр Александрович - доктор медицинских наук, старший научный сотрудник лаборатории рентгенэндоваскулярной и реконструктивной хирургии сердца и сосудов отдела хирургии сердца и сосудов.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Alexander A. Shilov - PhD, Senior Researcher at the Laboratory of Endovascular and Reconstructive Cardiovascular Surgery, Department of Cardiovascular Surgery, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0001-7102-1288ВерещагинИ. Е.VereshchaginI. E.

Верещагин Иван Евгеньевич - кандидат медицинских наук, научный сотрудник лаборатории рентгенэндоваскулярной и реконструктивной хирургии сердца и сосудов отдела хирургии сердца и сосудов.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Ivan E. Vereshchagin - PhD, Researcher at the Laboratory of Endovascular and Reconstructive Cardiovascular Surgery, Department of Cardiovascular Surgery, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0002-7573-0636КоковА. Н.KokovA. N.

Коков Александр Николаевич - кандидат медицинских наук, заведующий лабораторией лучевых методов диагностики отдела клинической кардиологии.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Alexander N. Kokov - PhD, Head of the Laboratory of Diagnostic Radiology, Department of Clinical Cardiology, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0003-3882-709XТарасовР. С.TarasovR. S.

Тарасов Роман Сергеевич - доктор медицинских наук, заведующий лабораторией рентгенэндоваскулярной и реконструктивной хирургии сердца и сосудов отдела хирургии сердца и сосудов.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Roman S. Tarasov - PhD, Head of the Laboratory of Endovascular and Reconstructive Cardiovascular Surgery, Department of Cardiovascular Surgery, Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

https://orcid.org/0000-0001-6981-9661БарбарашЛ. С.BarbarashL. S.

Барбараш Леонид Семенович - академик РАН, главный научный сотрудник.

Сосновый бульвар, 6, Кемерово, 650002

Leonid S. Barbarash - Academician of the Russian Academy of Sciences, Chief Researcher at the Research Institute for Complex Issues of Cardiovascular Diseases.

6, Sosnoviy Blvd., Kemerovo, 650002

Научно-исследовательский институт комплексных проблем сердечно-сосудистых заболеванийРоссияResearch Institute for Complex Issues of Cardiovascular DiseasesRussian Federation202204022023114Sприложение153162Copyright © Овчаренко Е.А., Онищенко П.С., Клышников К.Ю., Ганюков В.И., Шилов А.А., Верещагин И.Е., Коков А.Н., Тарасов Р.С., Барбараш Л.С., 20232023Овчаренко Е.А., Онищенко П.С., Клышников К.Ю., Ганюков В.И., Шилов А.А., Верещагин И.Е., Коков А.Н., Тарасов Р.С., Барбараш Л.С.Ovcharenko E.A., Onishchenko P.S., Klyshnikov K.Y., Ganyukov V.I., Shilov A.A., Vereshchagin I.E., Kokov A.N., Tarasov R.S., Barbarash L.S.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.nii-kpssz.com/jour/article/view/1278Основные положения

Основные положения. На основе реконструированных из данных МСКТ и реологических параметров кровотока, полученных из ЭхоКГ пациента, произведена численная оценка гемодинамических эффектов транскатетерной имплантации протеза аортального клапана для случая возникновения парапротезной регургитации. Показано значительное повышение показателей скоростей тока, пристеночного и вязкого сдвигового напряжений в области парапротезной регургитации. Представленный метод моделирования может быть использован проспективно при выборе оптимального подхода и оценке параметров протезирования с точки зрения прогноза количественных характеристик потока, связанных с рисками разрушения эритроцитов и тромбообразованием.

Цель

Цель. Численная оценка гемодинамических эффектов транскатетерной имплантации протеза аортального клапана для случая возникновения парапротезной регургитации на основе ретроспективных клинических данных.

Материалы и методы

Материалы и методы. В исследование включены данные функциональных методов исследования – эхокардиографии и компьютерной томографии в качестве входных данных для моделирования одной пульсации жидкости, аналогичной по свойствам крови. Реконструкцию парапротезной фистулы и восходящего отдела аорты проводили в среде Mimics (Materialise, Бельгия). Обработку полученных трехмерных моделей осуществляли в программном средстве Salome (OPEN CASCADE SAS, Франция), после чего экспортировали в HELYX-OS (ENGYS, Великобритания) для построения конечноэлементной сетки. Для моделирования потоков использовали программный комплекс OpenFOAM, версия 6 (The OpenFOAM Foundation Ltd, Великобритания).

Результаты

Результаты. Результат моделирования, выраженный количественно и качественно в виде эпюр измеряемых параметров – скоростей тока, пристеночного и вязкого сдвигового напряжений, демонстрирует значительное повышение показателей в области парапротезной регургитации. Так, скорости патологической области составили 1,9–4,2 м/с, что до 3,8 превышает средние значения расчетной области в целом. Значение пристеночного сдвигового напряжения составило до 61 Па в критической области, что может свидетельствовать    о повышенном риске образования тромбов за счет запуска свертывающего каскада через фактор фон Виллебранда. Значение вязкого сдвигового напряжения как основной компоненты разрушающего напряжения эритроцитов в случае ламинарного тока составило 19,1 Па, чего в целом недостаточно для механического гемолиза.

Заключение

Заключение. Описанная в работе методика моделирования может быть использована проспективно при оценке оптимального подхода и параметров протезирования с точки зрения прогноза количественных характеристик потока, связанных с рисками разрушения эритроцитов и тромбообразованием.

Highlights

Highlights. Using ECHO and MSCT data, a numerical assessment of hemodynamic effects of paraprosthetic regurgitation following transcatheter aortic valve replacement was performed. A significant increase in the fluid flow, wall and viscous shear stresses in the area of regurgitation is shown. The modeling technique described in the paper can be used prospectively in assessing the optimal treatment modality in terms of predicting the quantitative characteristics of the flow, associated with the risks of destruction of red blood cells and thrombosis

Aim

Aim. To make a numerical assessment of hemodynamic effects of paraprosthetic regurgitation following transcatheter aortic valve replacement based on retrospective clinical data.

Methods

Methods. The study included echocardiography and multi-slice computed tomography data as input data for modeling one pulsation of a fluid similar in properties to blood. Reconstruction of the paraprosthetic fistula and the ascending aorta was performed in the Mimics medium (Materialise, Belgium). The obtained 3D models were processed in the Salome software (OPEN CASCADE SAS, France), after which they were exported to HELYX-OS (ENGYS, Great Britain) to build a finite element mesh. The flows were modeled using the OpenFOAM software package version 6 (The OpenFOAM Foundation Ltd, UK).

Results

Results. The simulation result, expressed quantitatively and qualitatively in the form of diagrams of the measured parameters – fluid flow velocities, wall and viscous shear stresses, shows a significant increase in indicators in the area of paraprosthetic regurgitation. Thus, the velocity in the affected area was 1.9–4.2 m/s, which is 3.8 higher than the average value in the entire computational area. The wall shear stress value was up to 61 Pa in the critical area, which may indicate an increased risk of thrombus formation due to the initiation of the clotting cascade through the von Willebrand factor. The value of viscous shear stress, the main component of the destruction of red blood cells in laminar flow, amounted to 20–26 Pa, which, in general, is not enough for mechanical hemolysis.

Conclusion

Conclusion. The modeling technique described in the paper can be used prospectively in assessing the optimal treatment modality in terms of predicting the quantitative characteristics of the flow, associated with the risks of destruction of red blood cells and thrombosis.

Транскатетерное протезированиеКлапан аортыЧисленное моделированиеГемодинамикаTranscatheter replacementAortic valveNumerical simulationHemodynamicsДанная работа выполнена в рамках фундаментальной темы № 0419-2022-0001 «Молекулярные, клеточные и биомеханические механизмы патогенеза сердечно-сосудистых заболеваний в разработке новых методов лечения заболеваний сердечно-сосудистой системы на основе персонифицированной фармакотерапии, внедрения малоинвазивных медицинских изделий, биоматериалов и тканеинженерных имплантатов» (научный руководитель – академик РАН Л.С. Барбараш).ReferencesRocatello G., El Faquir N., De Santis G., Iannaccone F., Bosmans J., De Backer O., Sondergaard L., Segers P., De Beule M., De Jaegere P., Mortier P. Patient-Specific Computer Simulation to Elucidate the Role of Contact Pressure in the Development of New Conduction Abnormalities After Catheter-Based Implantation of a Self-Expanding Aortic Valve. Circulation. Cardiovascular interventions. Circ Cardiovasc Interv; 2018; 11(2). doi:10.1161/CIRCINTERVENTIONS.117.005344Rocatello G., El Faquir N., De Santis G., Iannaccone F., Bosmans J., De Backer O., Sondergaard L., Segers P., De Beule M., De Jaegere P., Mortier P. Patient-Specific Computer Simulation to Elucidate the Role of Contact Pressure in the Development of New Conduction Abnormalities After Catheter-Based Implantation of a Self-Expanding Aortic Valve. Circulation. Cardiovascular interventions. Circ Cardiovasc Interv; 2018; 11(2). doi:10.1161/CIRCINTERVENTIONS.117.005344Perlman G.Y., Blanke P., Webb J.G. Transcatheter aortic valve implantation in bicuspid aortic valve stenosis. EuroIntervention. EuroPCR; 2016; 12: Y42–Y45. doi:10.4244/EIJV12SYA10Perlman G.Y., Blanke P., Webb J.G. Transcatheter aortic valve implantation in bicuspid aortic valve stenosis. EuroIntervention. EuroPCR; 2016; 12: Y42–Y45. doi:10.4244/EIJV12SYA10Thyregod H.G.H., Steinbrüchel D.A., Ihlemann N., Nissen H., Kjeldsen B.J., Petursson P., Chang Y., Franzen O.W., Engstrøm T., Clemmensen P., Hansen P.B., Andersen L.W., Olsen P.S., Søndergaard L. Transcatheter Versus Surgical Aortic Valve Replacement in Patients With Severe Aortic Valve Stenosis: 1-Year Results From the All-Comers NOTION Randomized Clinical Trial. Journal of the American College of Cardiology. J Am Coll Cardiol; 2015; 65(20): 2184–2194. doi:10.1016/J.JACC.2015.03.014Thyregod H.G.H., Steinbrüchel D.A., Ihlemann N., Nissen H., Kjeldsen B.J., Petursson P., Chang Y., Franzen O.W., Engstrøm T., Clemmensen P., Hansen P.B., Andersen L.W., Olsen P.S., Søndergaard L. Transcatheter Versus Surgical Aortic Valve Replacement in Patients With Severe Aortic Valve Stenosis: 1-Year Results From the All-Comers NOTION Randomized Clinical Trial. Journal of the American College of Cardiology. J Am Coll Cardiol; 2015; 65(20): 2184–2194. doi:10.1016/J.JACC.2015.03.014Mao W., Wang Q., Kodali S., Sun W. Numerical Parametric Study of Paravalvular Leak Following a Transcatheter Aortic Valve Deployment Into a Patient-Specific Aortic Root. Journal of biomechanical engineering. J Biomech Eng; 2018; 140(10). doi:10.1115/1.4040457Mao W., Wang Q., Kodali S., Sun W. Numerical Parametric Study of Paravalvular Leak Following a Transcatheter Aortic Valve Deployment Into a Patient-Specific Aortic Root. Journal of biomechanical engineering. J Biomech Eng; 2018; 140(10). doi:10.1115/1.4040457Bosmans B., Famaey N., Verhoelst E., Bosmans J., Vander Sloten J. A validated methodology for patient specific computational modeling of self-expandable transcatheter aortic valve implantation. Journal of biomechanics. J Biomech; 2016; 49(13): 2824–2830. doi:10.1016/J.JBIOMECH.2016.06.024Bosmans B., Famaey N., Verhoelst E., Bosmans J., Vander Sloten J. A validated methodology for patient specific computational modeling of self-expandable transcatheter aortic valve implantation. Journal of biomechanics. J Biomech; 2016; 49(13): 2824–2830. doi:10.1016/J.JBIOMECH.2016.06.024Saeedi A. Energetic and Hemodynamic Characteristics of Paravalvular Leak Following Transcatheter Aortic Valve Replacement. Concordia University, Montreal, Quebec, Canada; 2015.Saeedi A. Energetic and Hemodynamic Characteristics of Paravalvular Leak Following Transcatheter Aortic Valve Replacement. Concordia University, Montreal, Quebec, Canada; 2015.El Faquir N., Ren B., van Mieghem N.M., Bosmans J., de Jaegere P.P. Patient-specific computer modelling - its role in the planning of transcatheter aortic valve implantation. Netherlands heart journal : monthly journal of the Netherlands Society of Cardiology and the Netherlands Heart Foundation. Neth Heart J; 2017; 25(2): 100–105. doi:10.1007/S12471-016-0923-6El Faquir N., Ren B., van Mieghem N.M., Bosmans J., de Jaegere P.P. Patient-specific computer modelling - its role in the planning of transcatheter aortic valve implantation. Netherlands heart journal : monthly journal of the Netherlands Society of Cardiology and the Netherlands Heart Foundation. Neth Heart J; 2017; 25(2): 100–105. doi:10.1007/S12471-016-0923-6Ovcharenko E.A., Klyshnikov K.U., Yuzhalin A.E., Savrasov G. V., Kokov A.N., Batranin A. V., Ganyukov V.I., Kudryavtseva Y.A. Modeling of transcatheter aortic valve replacement: Patient specific vs general approaches based on finite element analysis. Computers in Biology and Medicine. 2016; doi:10.1016/j.compbiomed.2015.12.001Ovcharenko E.A., Klyshnikov K.U., Yuzhalin A.E., Savrasov G. V., Kokov A.N., Batranin A. V., Ganyukov V.I., Kudryavtseva Y.A. Modeling of transcatheter aortic valve replacement: Patient specific vs general approaches based on finite element analysis. Computers in Biology and Medicine. 2016; doi:10.1016/j.compbiomed.2015.12.001Samavat H., Evans J.A. An ideal blood mimicking fluid for doppler ultrasound phantoms. Journal of Medical Physics / Association of Medical Physicists of India. Wolters Kluwer -- Medknow Publications; 2006; 31(4): 275. doi:10.4103/0971-6203.29198Samavat H., Evans J.A. An ideal blood mimicking fluid for doppler ultrasound phantoms. Journal of Medical Physics / Association of Medical Physicists of India. Wolters Kluwer -- Medknow Publications; 2006; 31(4): 275. doi:10.4103/0971-6203.29198Ferziger J.H., Perić M. Computational Methods for Fluid Dynamics. Computational Methods for Fluid Dynamics. Berlin: Springer; 2002. doi:10.1007/978-3-642-56026-2Ferziger J.H., Perić M. Computational Methods for Fluid Dynamics. Computational Methods for Fluid Dynamics. Berlin: Springer; 2002. doi:10.1007/978-3-642-56026-2Issa R.I. Solution of the implicitly discretised fluid flow equations by operator-splitting. Journal of Computational Physics.Academic Press; 1986; 62(1): 40–65. doi:10.1016/0021-9991(86)90099-9Issa R.I. Solution of the implicitly discretised fluid flow equations by operator-splitting. Journal of Computational Physics.Academic Press; 1986; 62(1): 40–65. doi:10.1016/0021-9991(86)90099-9Рагулин В.В. К задаче о протекании вязкой жидкости сквозь ограниченную область при заданном перепаде давления или напора. Динамика сплошной среды. 1976; (27): 78.Рагулин В.В. К задаче о протекании вязкой жидкости сквозь ограниченную область при заданном перепаде давления или напора. Динамика сплошной среды. 1976; (27): 78.Robertson A.M., Sequeira A., Owens R.G. Rheological models for blood. Modeling, Simulation and Applications. Springer, Milano; 2009; 1: 211–241. doi:10.1007/978-88-470-1152-6_6Robertson A.M., Sequeira A., Owens R.G. Rheological models for blood. Modeling, Simulation and Applications. Springer, Milano; 2009; 1: 211–241. doi:10.1007/978-88-470-1152-6_6Koos R., Mahnken A.H., Dohmen G., Brehmer K., Günther R.W., Autschbach R., Marx N., Hoffmann R. Association of aortic valve calcification severity with the degree of aortic regurgitation after transcatheter aortic valve implantation. International journal of cardiology. Int J Cardiol; 2011; 150(2): 142–145. doi:10.1016/J.IJCARD.2010.03.004Koos R., Mahnken A.H., Dohmen G., Brehmer K., Günther R.W., Autschbach R., Marx N., Hoffmann R. Association of aortic valve calcification severity with the degree of aortic regurgitation after transcatheter aortic valve implantation. International journal of cardiology. Int J Cardiol; 2011; 150(2): 142–145. doi:10.1016/J.IJCARD.2010.03.004Mihara H., Shibayama K., Berdejo J., Harada K., Itabashi Y., Siegel R.J., Kashif M., Jilaihawi H., Makkar R.R., Shiota T. Impact of device landing zone calcification on paravalvular regurgitation after transcatheter aortic valve replacement: a real-time three-dimensional transesophageal echocardiographic study. Journal of the American Society of Echocardiography : official publication of the American Society of Echocardiography. J Am Soc Echocardiogr; 2015; 28(4): 404–414. doi:10.1016/J.ECHO.2014.11.013Mihara H., Shibayama K., Berdejo J., Harada K., Itabashi Y., Siegel R.J., Kashif M., Jilaihawi H., Makkar R.R., Shiota T. Impact of device landing zone calcification on paravalvular regurgitation after transcatheter aortic valve replacement: a real-time three-dimensional transesophageal echocardiographic study. Journal of the American Society of Echocardiography : official publication of the American Society of Echocardiography. J Am Soc Echocardiogr; 2015; 28(4): 404–414. doi:10.1016/J.ECHO.2014.11.013Sakrana A.A., Nasr M.M., Ashamallah G.A., Abuelatta R.A., Naeim H.A., El Tahlawi M.A. Paravalvular leak after transcatheter aortic valve implantation: is it anatomically predictable or procedurally determined? MDCT study. Clinical radiology. Clin Radiol; 2016; 71(11): 1095–1103. doi:10.1016/J.CRAD.2016.07.016Sakrana A.A., Nasr M.M., Ashamallah G.A., Abuelatta R.A., Naeim H.A., El Tahlawi M.A. Paravalvular leak after transcatheter aortic valve implantation: is it anatomically predictable or procedurally determined? MDCT study. Clinical radiology. Clin Radiol; 2016; 71(11): 1095–1103. doi:10.1016/J.CRAD.2016.07.016Marwan M., Achenbach S., Ensminger S.M., Pflederer T., Ropers D., Ludwig J., Weyand M., Daniel W.G., Arnold M. CT predictors of post-procedural aortic regurgitation in patients referred for transcatheter aortic valve implantation: an analysis of 105 patients. The international journal of cardiovascular imaging. Int J Cardiovasc Imaging; 2013; 29(5): 1191–1198. doi:10.1007/S10554-013-0197-7Marwan M., Achenbach S., Ensminger S.M., Pflederer T., Ropers D., Ludwig J., Weyand M., Daniel W.G., Arnold M. CT predictors of post-procedural aortic regurgitation in patients referred for transcatheter aortic valve implantation: an analysis of 105 patients. The international journal of cardiovascular imaging. Int J Cardiovasc Imaging; 2013; 29(5): 1191–1198. doi:10.1007/S10554-013-0197-7Sun W., Li K., Sirois E. Simulated elliptical bioprosthetic valve deformation: Implications for asymmetric transcatheter valve deployment. Journal of Biomechanics. J Biomech; 2010; 43(16): 3085–3090. doi:10.1016/j.jbiomech.2010.08.010Sun W., Li K., Sirois E. Simulated elliptical bioprosthetic valve deformation: Implications for asymmetric transcatheter valve deployment. Journal of Biomechanics. J Biomech; 2010; 43(16): 3085–3090. doi:10.1016/j.jbiomech.2010.08.010Morshed K.N., Bark D., Forleo M., Dasi L.P. Theory to Predict Shear Stress on Cells in Turbulent Blood Flow. PLOS ONE. Public Library of Science; 2014; 9(8): e105357. doi:10.1371/JOURNAL.PONE.0105357Morshed K.N., Bark D., Forleo M., Dasi L.P. Theory to Predict Shear Stress on Cells in Turbulent Blood Flow. PLOS ONE. Public Library of Science; 2014; 9(8): e105357. doi:10.1371/JOURNAL.PONE.0105357Han S.I., Marseille O., Gehlen C., Blümich B. Rheology of blood by NMR. Journal of magnetic resonance (San Diego, Calif. : 1997). J Magn Reson; 2001; 152(1): 87–94. doi:10.1006/JMRE.2001.2387Han S.I., Marseille O., Gehlen C., Blümich B. Rheology of blood by NMR. Journal of magnetic resonance (San Diego, Calif. : 1997). J Magn Reson; 2001; 152(1): 87–94. doi:10.1006/JMRE.2001.2387Yen J.H., Chen S.F., Chern M.K., Lu P.C. The effect of turbulent viscous shear stress on red blood cell hemolysis. Journal of artificial organs : the official journal of the Japanese Society for Artificial Organs. J Artif Organs; 2014; 17(2): 178– 185. doi:10.1007/S10047-014-0755-3Yen J.H., Chen S.F., Chern M.K., Lu P.C. The effect of turbulent viscous shear stress on red blood cell hemolysis. Journal of artificial organs : the official journal of the Japanese Society for Artificial Organs. J Artif Organs; 2014; 17(2): 178– 185. doi:10.1007/S10047-014-0755-3Jhun C.S., Stauffer M.A., Reibson J.D., Yeager E.E., Newswanger R.K., Taylor J.O., Manning K.B., Weiss W.J., Rosenberg G. Determination of Reynolds shear stress level for hemolysis. ASAIO Journal. Lippincott Williams and Wilkins; 2017; 64(1): 63–69. doi:10.1097/MAT.0000000000000615Jhun C.S., Stauffer M.A., Reibson J.D., Yeager E.E., Newswanger R.K., Taylor J.O., Manning K.B., Weiss W.J., Rosenberg G. Determination of Reynolds shear stress level for hemolysis. ASAIO Journal. Lippincott Williams and Wilkins; 2017; 64(1): 63–69. doi:10.1097/MAT.0000000000000615Goubergrits L., Osman J., Mevert R., Kertzscher U., Pöthkow K., Hege H.C. Turbulence in blood damage modeling. International Journal of Artificial Organs. Wichtig Publishing Srl; 2016; 39(4): 160–165. doi:10.5301/ijao.5000476Goubergrits L., Osman J., Mevert R., Kertzscher U., Pöthkow K., Hege H.C. Turbulence in blood damage modeling. International Journal of Artificial Organs. Wichtig Publishing Srl; 2016; 39(4): 160–165. doi:10.5301/ijao.5000476Geers A.J., Morales H.G., Larrabide I., Butakoff C., Bijlenga P., Frangi A.F. Wall shear stress at the initiation site of cerebral aneurysms. Biomechanics and Modeling in Mechanobiology. 2017; 16(1): 97–115. doi:10.1007/s10237-016-0804-3Geers A.J., Morales H.G., Larrabide I., Butakoff C., Bijlenga P., Frangi A.F. Wall shear stress at the initiation site of cerebral aneurysms. Biomechanics and Modeling in Mechanobiology. 2017; 16(1): 97–115. doi:10.1007/s10237-016-0804-3Casa L.D.C., Deaton D.H., Ku D.N. Role of high shear rate in thrombosis. Journal of Vascular Surgery. 2015; 61(4): 1068–1080. doi:10.1016/j.jvs.2014.12.050Casa L.D.C., Deaton D.H., Ku D.N. Role of high shear rate in thrombosis. Journal of Vascular Surgery. 2015; 61(4): 1068–1080. doi:10.1016/j.jvs.2014.12.050

The authors declare that there are no conflicts of interest present.